Influencia del cambio climático sobre la transmisión de leishmaniasis en Latinoamérica y el estatus de la investigación en México

Oscar Fernando Mikery-Pacheco1*, David Alejandro Moo-Llanes2, Eduardo Alfonso Rebollar-Téllez3, Alfredo Castillo-Vera4

1Ortomolecular Mexicana BC, Grupo Molecular, Investigación (Entomología), Tijuana, Baja California, Mexico; 2Centro Regional de Investigación en Salud Pública, Instituto Nacional de Salud Pública, Tapachula, Chiapas, México; 3Laboratorio de Entomología Médica, Departamento de Zoología de Invertebrados, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, México; 4Departamento de Agricultura, Sociedad y Ambiente, Grupo Académico de Ecología de Artrópodos y Manejo de Plagas, El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Tapachula, Chiapas, México.

Historial del artículo

Recibido: 18 feb 2022

Aceptado: 1 jul 2022

Disponible en línea: 1 ene 2023

Palabras clave

Leishmania, flebotominos, temperatura, El Niño-Oscilación del Sur, distribución, cambio climático.

Keywords

Leishmania, sand flies, temperature, El Niño-Southern Oscillation, distribution, climate change.

Copyright © 2023 por autores y Revista Biomédica.

Este trabajo está licenciado bajo las atribuciones de la Creative Commons (CC BY).

http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/

*Autor para correspondencia: Dr. O. F. Mikery-Pacheco, Investigación (Entomología), Grupo Molecular, Ortomolecular Mexicana BC, Calle 12 Fray Justo Sierra, Col. Marrón, Tijuana, Baja California, C.P. 22015, México. Tel.: +52 01 664 906 8706

E.mail: mikeryo@grupomolecular.com

https://revistabiomedica.mx.

abstract

Influence of climate change on leishmaniasis transmission in Latin America and the research status in Mexico.

The impact of climate change on humans is ever greater, ironically because of anthropogenic factors such as globalization. In the case of vector-borne diseases as leishmaniases, the climate change (CC) can affect their epidemiology by shifting the biology and ecology of its vectors, reservoirs and pathogens. In this descriptive review, a search was made in BioMed Central, PubMed and Biblioteca virtual em saúde and aims to provide information available about the effect of CC on incidence and seasonal and spatial distribution of the leishmaniases, the pathogen and its vectors, and how it can impact the emergence and resurgence of this disease in Latin American countries, highlighting the problem in Mexico. Information generated from 2002 to 2021 was collected from scientific data bases. We found 48 articles, including six review articles. The great potential of leishmaniasis to expand its geographic distribution ranges, variation of its transmission cycles, substantial increase in the number of cases and increase in the investment for the exploration of alternatives of its treatment and control, this has caused that leishmaniasis leave the “neglected diseases” status and be re-categorized as “emerging diseases”.

RESUMEN

El impacto del cambio climático en los humanos es cada vez mayor, irónicamente debido a factores antropogénicos como la globalización. En el caso de enfermedades transmitidas por vectores como las leishmaniasis, el cambio climático (CC) puede afectar su epidemiología al modificar la biología y ecología de sus vectores, reservorios y patógenos. En esta revisión descriptiva, se realizó una búsqueda de información en BioMed Central, PubMed y Biblioteca virtual em saúde y se tuvo como objetivo proporcionar información disponible sobre el efecto del CC en la incidencia y distribución estacional y espacial de la leishmaniasis, el patógeno y sus vectores, y cómo puede impactar en la aparición y resurgimiento de esta enfermedad en los países de América Latina, destacando la problemática en México. Se buscó información de 2002 a 2021, en bases de datos de artículos científicos. Se encontraron 48 referencias, incluyendo seis artículos de revisión. El gran potencial de las eishmaniasis para ampliar sus rangos de distribución geográfica, la variación de sus ciclos de transmisión, el aumento sustancial del número de casos y el aumento de la inversión para la exploración de alternativas de su tratamiento y control, ha provocado que las leishmaniasis sean categorizadas como enfermedades emergentes.

INTRODUCCIÓN

Las enfermedades transmitidas por vectores (ETV) son infecciones causadas por procesos de picadura, regurgitación o defecación de artrópodos hematófagos. Se estima que las ETV representan el 17% de la carga mundial de enfermedades transmisibles (1). Entre las ETV más importantes se encuentran el dengue, malaria, enfermedad de Chagas (tripanosomiasis americana), tripanosomiasis africana humana y leishmaniasis (1).

Las leishmaniasis son un grupo de manifestaciones clínicas desatendidas causadas por parásitos protistas del género Leishmania Ross (Kinetoplastida: Trypanosomatidae) y transmitidas durante la alimentación sanguínea por hembras de flebotominos (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) (2). Las leishmaniasis se clasifican en cuatro formas clínicas: i) visceral (LV) o Kala-azar (que significa en hindi fiebre o muerte negra, azar = fiebre y kala = negro), ii) cutánea localizada (LCL) o úlcera de chiclero, iii) mucocutánea (LMC) y iv) cutánea difusa (LCD). Actualmente, se han reportado 53 especies de Leishmania, 31 de ellas son patógenas para mamíferos, incluido el humano (3-5). Aproximadamente, entre 1.69 a 1.71 mil millones de personas viven en zonas de riesgo de al menos dos formas clínicas LV y LCL. Para 98 países endémicos de leishmaniasis (una cuarta parte de la población mundial) se estiman más de 12 millones de personas infectadas y dos millones de casos nuevos y entre 20 mil y 30 mil muertes que ocurren anualmente (5). Estos datos epidemiológicos destacan a la leishmaniasis como una enfermedad altamente letal (6, 7).

Entre los factores abióticos que afectan la epidemiología de las ETV, la temperatura es quizás el más influyente, dado que los artrópodos son organismos poiquilotermos y su temperatura corporal depende de las condiciones externas predominantes. Por esta razón, los artrópodos son muy sensibles al CC y, por lo tanto, la dinámica de transmisión de parásitos también puede verse afectada. Un aumento en la temperatura podría acortar el ciclo de vida, disminuir la esperanza de vida, aumentar la frecuencia de alimentación al reducirse el ciclo gonotrófico (período con cinco fases: alimentación, digestión, maduración de los ovocitos, oviposición y nueva alimentación) de cualquier especie de artrópodo (8), así como el período de incubación extrínseco del patógeno (9-10).

El estudio de la epidemiología de las ETV exige el conocimiento de la ecología, fisiología, inmunología y genética del patógeno, las poblaciones de artrópodos y los hospederos (11). Por la amplitud de los temas, la presente revisión se enfoca en los aspectos relacionados con el CC y el resurgimiento de las leishmaniasis en Latinoamérica: a) efecto del CC sobre la LV y LCL y el parásito Leishmania spp.; b) impacto del CC sobre los vectores (abundancia, dispersión, nicho ecológico, distribución geográfica y estacional); c) la investigación en México sobre el CC y leishmaniasis y d) lineamientos para futuras investigaciones en Latinoamérica, con énfasis en México. Por lo tanto, la presente revisión se enfoca en los aspectos relacionados con el CC y el resurgimiento de la leishmaniasis en Latinoamérica.

Se llevó a cabo una revisión exhaustiva de la literatura utilizando tres bases de datos (BioMed Central, PubMed y Biblioteca virtual em saúde) con las siguientes palabras clave: leishmaniasis, climate change, sand flies, phlebotomine, Leishmania, reservoirs, Phlebotominae, environmental factors, weather, global warming, El Niño, La Niña, ENSO y climate variability, así como sus variantes en español. Nosotros usamos las palabras El Niño, La Niña y ENSO por ser términos ampliamente usados en el estudio de cambio climático. Seleccionamos aquellos trabajos que trataron específicamente sobre los efectos del CC, el calentamiento global o la variabilidad climática sobre las leishmaniasis, vectores y reservorios en América. En total, encontramos y revisamos 47 artículos, incluidas seis revisiones científicas (a escala regional y mundial) y 41 artículos de investigación publicados entre los años 2002 y 2021. El origen y número de publicaciones generadas se presentan en la tabla 1. Una revisión detallada de esta información muestra el potencial de la leishmaniasis para calificar como una enfermedad muy importante en países como México, frente al CC.

Tabla 1. Distribución de estudios por país sobre el impacto del cambio climático sobre las leishmaniasis.

Cambio climático

Los conceptos de CC y calentamiento global se emplean como sinónimos por su estrecha relación, sin embargo, difieren en su origen. El CC es la variación climática natural con cambios aislados en el tiempo, mientras que el calentamiento global deriva de varios procesos antrópicos que provocan la acumulación de gases de efecto invernadero en la atmósfera, impidiendo la salida de calor de la Tierra (12). También es cierto que CC y variabilidad climática mantienen una asociación siempre estrecha, con diferencias en frecuencias y escalas. La variabilidad climática es la variación en la media del estado del tiempo, mientras que CC es la persistencia de esas variaciones, aunque ambas ocurren por procesos físicos naturales (13). El problema con el CC es que está sucediendo a un ritmo acelerado, exhibiendo condiciones climáticas extremas. La temperatura global de la superficie terrestre ha aumentado de 0.74°C ± 0.18°C en el transcurso de un siglo, 1906-2005 (14). En los últimos 50 años, la temperatura de la Tierra ha cambiado a una tasa de 0.13 °C ± 0.03 °C por década, el mayor cambio en mil años (14). El Quinto Informe del Panel Intergubernamental sobre Cambio Climático (PICC) prevé un aumento de la temperatura atmosférica y de las concentraciones de dióxido de carbono (CO2) de 0.3° a 4.8°C y de 140 a 1910 GtC (gigatoneladas de carbono), respectivamente. Además, en 2100, se prevé aumentos de precipitaciones, penetración de luz ultravioleta B (UVB) y eventos extremos como inundaciones o sequías (15).

Impacto del CC sobre las leishmaniasis y su agente etiológico

A nivel mundial, el 75 % de los casos de leishmaniasis se concentran en 10 países, cuatro de ellos ubicados en Latinoamérica: Brasil, Colombia, Costa Rica y Perú (2). La transmisión de leishmaniasis ha sido reportada en 24 países del continente Americano, con una incidencia estimada de 0.9-1.6 millones de casos/año (0.7-1.2 millones de casos de LCL + 0.2-0.4 millones de casos de LV) (2, 6), de los cuales Brasil, Colombia y Perú son los países con mayor incidencia. En esta región, las leishmaniasis se concentran en hábitats selváticos húmedos y la adquisición de la enfermedad es por exposición de las personas durante actividades laborales (16). Si bien, el uso del suelo en áreas urbanas y periurbanas predice la distribución de LCL a nivel global, la temperatura per se explica el 74.2 % de esta distribución (6, 17). Por su parte, la precipitación (Bio12 de Wordlclim) y la temperatura (Bio7 y Bio1 Wordlclim) contribuyen a generar los cambios distribucionales de la LV para América (17).

La región sudamericana se ve afectada por el fenómeno de El Niño Oscilación de Sur (ENOS), un evento climático natural que ocurre cada dos a siete años. Este fenómeno climático se origina en el océano Pacífico a través de una interacción atmosférico-oceánica (masas de aire que se calientan provenientes del océano Pacífico tropical) capaces de cambiar la circulación atmosférica global, provocando un desequilibrio meteorológico asociado con inundaciones y sequías en todo el mundo. Por otro lado, la fase fría conocida como La Niña (18), que es el calentamiento de los océanos, desplaza las corrientes oceánicas hacia el sur y rodea las costas de Ecuador y Perú, apareciendo al final del verano y se asocia con el aumento de lluvias en estas áreas, incluyendo el sur de Brasil, Paraguay, el norte de Argentina, el norte de México y el sur de los Estados Unidos de América. Por otro lado, provoca fuertes sequías en otras regiones de Latinoamérica como Brasil (norte), Colombia, Costa Rica, Cuba, El Salvador, Guatemala, Guayana Francesa, Honduras, Nicaragua, Panamá y Venezuela, figura 1 (19). Su impacto ha modificado los patrones epidemiológicos de las leishmaniasis en esta región del continente (20). Los efectos del CC y el calentamiento global sobre ENOS no son detectables por modelos climáticos globales actuales (21). Esto puede deberse a la gran variabilidad en la intensidad de frecuencia y duración de este fenómeno tropical.

En Colombia, los eventos de El Niño y La Niña están asociados al incremento de aproximadamente 5% de casos de leishmaniasis por año, independientemente del crecimiento demográfico (13, 22). Bajo escenarios de CC, se espera que las sequías incrementen su frecuencia, conllevando a aumentos en la incidencia de leishmaniasis en Colombia (13). Sin embargo, algunas de estas diferencias en las incidencias entre regiones geográficas durante ambos fenómenos climáticos, pueden explicarse por la heterogeneidad espacial del país (22). El comportamiento epidemiológico de la enfermedad fue similar al detectado en Venezuela, donde el aumento de precipitaciones se correlacionó con tendencias positivas de LCL (23).

Figura 1. Impacto de El Niño en América durante el invierno (izquierda) y verano (derecha). Los países con mayor incidencia de leishmaniasis están encerrados en círculo con línea punteada.

Reportes en Costa Rica, Brasil y Panamá sugieren que la variabilidad climática interanual afecta la ecología e infección de reservorios y flebotominos, y la asociación de los ciclos epidemiológicos de LCL con ENOS y factores climáticos locales como temperatura y precipitación (16, 24-25). Usando datos epidemiológicos, Chaves y Pascual (16) predijeron aumentos en la incidencia de LCL con precisión superior al 70% y 12 meses de anticipación. En Brasil, han demostrado una estrecha relación vector-patógeno, por lo tanto, si las condiciones secas y cálidas de la superficie terrestre dadas por ENOS favorecen al vector, la próxima temporada de lluvias (>humedad relativa) habría un número máximo de casos de LCL (26). Mientras que, en Panamá la transmisión de LCL aumentaría uniformemente en todo el país durante la fase fría del ENOS (24-25). En contraste, la epidemiología de LC en la Guayana Francesa tiene una correlación negativa con la lluvia, pero positiva con la temperatura y ENOS (27). En esta región de Sudamérica, la radiación ultravioleta solar parece influir en la reproducción de patógenos presentes en los nódulos ulcerados de LCL, lo que indica que la evolución del padecimiento puede estar influenciado por parámetros meteorológicos (27).

En Bolivia, hubo un aumento en la incidencia de LCL del 70% durante la temporada de La Niña y una disminución de 40% durante la de El Niño (28). La variabilidad climática observada en el Norte de Bolivia explica el aumento de >30% de nuevos casos de LCL (29). En Argentina, los brotes y el riesgo de transmisión de LMC y LV se han incrementado debido a la frecuencia de la inestabilidad climática y su asociación con picos demográficos de flebotominos posteriores a la estación lluviosa (30). Franke et al (31) encontraron un aumento en la incidencia anual de LV en los años post-El Niño, sugiriendo que la relación podría usarse para predecir los años de alto riesgo y reducirlo con medidas sanitarias.

Los efectos del CC sobre la biología de Leishmania spp. han sido estudiados indirectamente, explicando que el aumento de la temperatura (30 a 32°C) beneficia el desarrollo del parásito en el hospedero final y sus formas infectivas en los flebotominos (32), sugiriendo que el incremento en la temperatura por el CC favorecerá el desarrollo de competencia vectorial de estos (33). Por su parte, algunas especies del patógeno se han adaptado al metabolismo lento de flebotominos de zonas templadas, sugiriendo una gran capacidad de expansión hacia mayores altitudes y latitudes (34).

Impacto del CC sobre la bio-ecología de flebotominos

La respuesta de los organismos a las variaciones climáticas se manifiesta en cambios en su abundancia, dispersión, nicho ecológico, hospederos y distribución geográfica y temporal (30, 35, 36-40). En artrópodos vectores de enfermedades, Bates et al (41) sugieren que los cambios ambientales han promovido la evolución de nuevos fenotipos y genotipos de vectores o la selección (presión de adaptación) y emergencia de algunos ya existentes en insectos de importancia médica (42-44). Los patrones de distribución de las ETV pueden explicarse por cambios en las condiciones bióticas (cobertura vegetal, hospederos) y abióticas (temperatura, lluvia, humedad relativa y viento) de los ecosistemas causados por el CC, que influyen en la biología y ecología de los insectos vectores (45).

Los factores climáticos que más afectan la biología y ecología de los flebotominos son la temperatura y la precipitación (33, 36, 46, 47). Los efectos del clima sobre los ciclos de transmisión de leishmaniasis (selvático, peridoméstico, doméstico, periurbano y urbano) ocurren en el rango de temperatura de actividad de los flebotominos de 15 a 40°C, mientras que fuera de este rango la transmisión es rara o nula. Esto indica la sensibilidad fisiológica del vector para responder a cambios sutiles en el tiempo y el clima, imposibilitando su reproducción (33), aumentando el tiempo de desarrollo y la tasa de mortalidad de los estados inmaduros (48) o influyendo en el tamaño adulto de manera inversamente proporcional (49). Además, los flebotominos presentan dinámicas poblacionales unimodales, bimodales o trimodales (46, 50, 51) ligadas principalmente a la presencia de lluvias.

Los cambios ambientales son una de las categorías de riesgo para las leishmaniasis y pueden deberse a causas antropogénicas o climáticas, incluido el CC (52). Estos originan y extinguen hábitats viables, favoreciendo adaptaciones locales o extinciones en los hábitats modificados. Los rangos de distribución de las especies son afectados por barreras climáticas o físicas y por la limitada resiliencia biológica intrínseca de éstas (53). Es necesario conocer la distribución y abundancia potencial de cada especie vector de Leishmania para poder predecir el impacto de CC sobre el espacio-tiempo de transmisión de las leishmaniasis (35, 38, 40, 54).

Los Modelos de Nicho Ecológico (MNE) indican los sitios con condiciones ambientales óptimas para que una población se mantenga, siendo útiles en la exploración de cambios en la distribución de la población en respuesta al CC (55). El desarrollo de un MNE implica el uso de algoritmos para de CC calcular la relación entre ocurrencias (presencia-ausencia) de especies con variables ecológicas cuantitativas como temperatura, lluvia, uso de suelo, por mencionar algunos (53). La integración de MNE con escenarios climáticos por CC, capacidad de dispersión específica de especies y modelos ecofisiológicos permitirá hacer proyecciones de distribuciones más precisas. Los modelos ecofisiológicos permiten predecir la distribución de una especie según datos de supervivencia o fenología relacionada con el clima (56), como número de generaciones, actividad máxima y variabilidad anual entre días-grados, esto es, acumulación de calor en el tiempo necesarios para que un organismo se desarrolle de un punto a otro en su ciclo de vida (57).

Los estudios de MNE para determinar los rangos de distribución con relación al CC en flebotomíneos son escasos (n= 7) y limitados a pocas regiones de Latinoamérica. Peterson & Shaw (58) muestran que el aumento de temperatura aumentará la dispersión de vectores de LCL en el sureste de Brasil. González et al (37) en Norteamérica, muestran que el escenario denominado A2 (escenario extremo) predice la expansión de roedores reservorios y flebotominos vectores de LCL hacia el norte. Moo-Llanes et al (38) muestran que todas las especies [22 especies de clima tropical (siete de importancia médica) y 4 de clima templado (2 de importancia médica)] expandirán sus nichos, mientras que las especies de climas templados expandirán su rango de distribución hacia el norte de la región neártica, mientras que las especies neotrópicales aumentarán su distribución hacia zonas más elevadas; en contraste. González et al (52) indican una reducción en la distribución latitudinal de flebotominos vectores de LV y la subsecuente reducción de casos humanos de este padecimiento en Colombia, pero únicamente Lu. longipalpis puede adaptarse a las condiciones de nichos de mayor altitud. Carvalho et al. (59) observaron una expansión de Lutzomyia (Nyssomyia) flaviscutellata (Mangabeira), vector de LCL, hacia el sur y un aumento en su rango de elevación, similar a lo observado para Lu. longipalpis en Colombia (52). Finalmente, Moo-Llanes et al (35) modelaron la distribución de Lutzomyia (Helcocyrtomyia) peruensis (Shannon) con escenarios de CC en Perú y observaron una disminución en las áreas de distribución de esta especie. Probablemente existen pocos estudios de este tipo en flebotominos debido a la necesidad de un gran número de muestreos en grandes áreas para fortalecer los modelos y aumentar la precisión de los mismos. Sin embargo, Peterson et al (60) demostraron predicciones efectivas con tamaños de muestra pequeños en Brasil.

El impacto del CC sobre la distribución temporal y espacial de los flebotominos (especies o población) varía según la escala (organismos, poblaciones, comunidades, ecosistemas o biosferas) en que se estudie y debe ser considerado antes de generalizar los efectos del CC. Salomón et al (30) reportan los efectos del clima en poblaciones de Lu. longipalpis y Ny. neivai a escalas micro, meso y macro en Argentina, demostrando que a microescala, el pico de actividad (mayor abundancia) de ambas especies es condicionado por la temperatura y humedad relativa, es decir, a mayor temperatura y humedad relativa, mayor abundancia; aunque varía según la especie, época y región; a mesoescala, los picos poblacionales de varias especies están asociados con períodos lluviosos y a macroescala (fenómenos regionales o subcontinentales), aumentará o disminuirá la incidencia de leishmaniasis por la inestabilidad causada por ENOS (30). El aumento de la humedad relativa en las regiones secas eliminará las barreras climáticas para la dispersión de los flebotominos hacia estas regiones (30).

Aunque el ENOS es un evento climático temporal, el aumento de la temperatura de la superficie del mar ecuatorial debido al CC antropogénico (calentamiento por efecto invernadero) ha incrementado la frecuencia y potencia de dicho fenómeno, dando como resultado eventos climáticos (lluvia o sequía) devastadores para los ecosistemas (61). Los efectos de ENOS sobre los flebotominos se pueden observar a través de la modificación de los paisajes (mayor o menor vegetación), que optimizarán las condiciones ecológicas para el desarrollo de estos insectos. En Colombia se reportaron índices de vegetación negativos durante El Niño (estación seca), lo que se asoció con el aumento de la abundancia de flebotominos y la transmisión de leishmaniasis (13). Por otro lado, Galvis-Ovallos et al (62) y Ovallos et al (63) observaron gran abundancia de Lutzomyia (Verrucarum) spinicrassa (Morales, Osorno-Mesa, Osorno & de Hoyos) durante la fase (caliente) de El Niño en el noreste de Colombia. Sin embargo, Chaves et al (24) y Yamada et al (25) muestran que Lutzomyia gomezi, Lutzomyia (Nyssomyia) trapidoi (Fairchild & Hertig) y Lutzomyia (Psychodopygus) panamensis (Shannon) redujeron su abundancia durante las fases fría y cálida de ENOS en Panamá, pero aumentó su variabilidad poblacional durante la fase fría. El espacio entre ambas fases es climáticamente estable y permite el incremento poblacional. Sin embargo, la disminución poblacional de las tres especies ocurrió durante el aumento de la transmisión de LCL en Panamá (25). La asincronía entre la abundancia del vector y la transmisión del patógeno en la fase fría puede estar asociada con brotes poblacionales de flebotominos reportados por Chaves et al (24).

El aumento de la temperatura como consecuencia del CC impactará positivamente en varios aspectos de la biología de los flebotominos como: fertilidad (64, 65), actividad nocturna (66), días-grado (57), longevidad (48), metabolismo sanguíneo (29) y ciclo de vida (48, 64). Desde el punto de vista epidemiológico, la respuesta de cada factor en la biología de los flebotominos a los cambios de temperatura y lluvia tiene un efecto positivo principalmente en la capacidad de transmitir el patógeno y al incrementar la longevidad del vector hay una relación positiva en el número de alimentaciones sanguíneas, y el subsecuente aumento de la tasa de transmisión. Los datos generados sobre los efectos del clima en la biología de Phlebotominae serían de utilidad en los MNE asociados a modelos ecofisiológicos.

Estado del conocimiento sobre CC y leishmaniasis en México

La leishmaniasis se ha reportado en 27 estados de la República Mexicana (81.8% del territorio) (2, 38, 68-71) figuras 2a y b. En México sólo existen registros de especies de Leishmania de los complejos L. braziliensis, L. mexicana, L. amazonensis y L. (infantum) chagasi (72). Entre 1990 y 2022 (semana 1) hubo 22,209 casos de leishmaniasis en México (SUIVE-DGE-SS, 2022). La población en riesgo de contraer LCL y LV en México es de 7.6 millones y casi un millón de personas, respectivamente (2), mismo que se incrementa hasta un máximo de 23 millones de personas al considerar los rangos de distribución por especie vector de Leishmania spp. (38). El número de personas expuestas a estos flebotominos se duplicará para 2080 debido a los efectos del CC (38).

En México, la LV y LCL afectan principalmente a población (25 a 44 años de edad) residente en zonas agrícolas (agroecosistemas cafetaleros, cacaoteros y chicleros) (73,74). Sin embargo, las ecorregiones como los boques, mesófilo de montaña, espinoso, tropicales siempreverdes y subcaducifolios, desierto, manglares, pastizales y matorral xerófilo, brindan condiciones ecológicas propicias para el desarrollo de los vectores y causan un foco de la enfermedad.

En la República Mexicana, 12 de las 52 especies de flebotominos reportadas (75), son capaces de transmitir 12 especies de Leishmania del Nuevo Mundo. Aunque en este territorio sólo circulan tres especies de Leishmania, el 91,7% de las especies de flebotominos son permisivas de dos a seis especies de este parásito (76, 77), lo que aumenta el riesgo de transmisión de leishmaniasis en la región. González et al (78), Moo-Llanes et al (38) y Rodríguez-Rojas et al (71) estimaron que los flebotominos expandirán su distribución por efecto del CC.

1. 1. Organización Mundial de la Salud. Información sobre las enfermedades transmitidas por vectores. Campañas Mundiales de Salud Pública de La OMS. 2015. http://www.who.int/campaigns/world-health-day/2014/vector-borne-diseases/es/ (Accessed on May, 2016)
2. 2. Alvar J, Vélez ID, Bern C, Herrero M, Desjeux P, Cano J, et al. Leishmaniasis worldwide and global estimates of its incidence. PloS One. 2012; 7: e35671.
3. 3. Pan American Health Organization. Leishmaniases: Epidemiological report of the Americas. Report Leishmaniases Nº 1. 2013; http://www.paho.org/hq/index.php?option=com_docman&task=doc_view&gid=21608&Itemid=. Acceced July 2016.
4. 4. Akhoundi M, Kuhls K, Cannet A, Votýpka J, Marty P, Delaunay P, et al. A historical overview of the classification, evolution, and dispersion of Leishmania parasites and sandflies. PLOS Negl Trop Dis. 2016; 10, e0004349.
5. 5. World Health Organization. The global health observatory: Explore a world of health data. 2022. https://www.who.int/data/gho/data/themes/topics/topic-details/GHO/leishmaniasis (accessed on January, 2022).
6. 6. Pigott DM, Bhatt S, Golding N, Duda KA, Battle KE, Brady OJ, et al. Global distribution maps of the leishmaniases. eLife. 2014; 3: 1-21.
7. 7. World Health Organization. Leishmaniasis. 2015. http://www.who.int/leishmaniasis/en/ (accessed on December, 2015)
8. 8. Rueda LM, Patel KJ, Axtell RC, Stinner RE. Temperature-dependent development and survival rates of Culex quinquefasciatus and Aedes aegypti (Diptera: Culicidae). J Med Entomol. 1990; 27: 892-898.
9. 9. Chan M, Johansson MA. The incubation periods of dengue viruses. PloS One. 2012; 7; e50972.
10. 10. Carrington LB, Armijos MV, Lambrechts L, Soctt TW. Fluctuation at a low mean temperature accelerate Dengue virus transmission by Aedes aegypti. PLoS Negl Trop Dis. 2013; 7: e2190.
11. 11. Barker CM, Reisen WK. Epidemiology of vector-borne diseases. In: Mullen GR, Durden LA (Eds.), Med Vet Entomol (pp. 33-49). 2019.
12. 12. IPCC. Resumen para responsables de políticas. In: Field CB, Barros VR, Dokken DJ, et al. (Eds.), Cambio climático 2014: Impactos, adaptación y vulnerabilidad. Contribución del Grupo de trabajo II al Quinto Informe de Evaluación del Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático (p. 34). 2014. Organización Meteorológica Mundial, Ginebra, Suiza.
13. 13. Cardenas R, Sandoval CM, Rodríguez-Morales AJ, Franco-Paredes C. Impact of climate variability in the ocurrence of leishmaniasis in Northeastern Colombia. Am J Trop Med Hyg. 2006; 75: 273-277.
14. 14. IPCC. Fourth Assessment Report (AR4). In: Solomon S, Qin D, Manning M, et al. (Eds.), Climate Change 2007: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fourth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change (p. 996). 2007. Cambridge University Press, Cambridge.
15. 15. IPCC. Cambio climático 2013. Bases físicas. Resumen para responsables de políticas. (p. 34). 2013.
16. 16. Chaves LF, Pascual M. Climate cycles and forecasts of cutaneous leishmaniasis, a nonstationary vector-borne disease. PLoS Medicine. 2006; 3: 1320-1328.
17. 17. Moo-Llanes DA. Nicho ecológico actual y futuro de la Leishmaniasis (Kinetoplastida: Trypanosomatidae) en la región Neotropical. Rev Biol Trop. 2016; 64: 1237-1245.
18. 18. Capotondi A, Wittenberg AT, Newman M. Understanding ENSO diversity. Bull Am Meteor Soc. 2015; 96: 921-938.
19. 19. IPCC. Assessment reports. In: Climate Change 2001: Impacts, Adaptation, and Vulnerability. Contribution of Working Group II to the third assessment report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. 2001. [on line] http://www.ipcc.ch/ipccreports/tar/wg2/index.php?idp=45 (accessed on May, 2016).
20. 20. Confalonieri UEC, Dutra FRLS. Climate Change and Vector Borne Diseases in Latin America. In: Malik A, Grohmann E, Akhtar R (Eds.), Environmental Deterioration and Human Health: Natural and anthropogenic determinants (pp. 315-324). 2014. Springer Netherlands.
21. 21. Latif M, Keenlyside NS. El Niño/Southern Oscillation response to global warming. PNAS. 2009; 106: 20578-20583.
22. 22. Cardenas R, Sandoval CM, Rodriguez-Morales AJ, Vivas P. Zoonoses and climate variability: the example of leishmaniasis in Southern departments of Colombia. Ann N Y Acad Sci. 2008; 1149: 326-330.
23. 23. Cabaniel G, Rada L, Blanco JJ, Rodríguez-Morales AJ, Escalera JP. Impacto de los eventos de El Niño Southern Oscillation (ENSO) sobre la leishmaniosis cutánea en Sucre, Venezuela, a través del uso de información satelital, 1994-2003. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2005; 22: 32-38.
24. 24. Chaves LF, Calzada JE, Valderrama A, Saldaña A. Cutaneous leishmaniasis and sand fly fluctuations are associated with El Niño in Panamá. PLoS Negl Trop Dis. 2014; 8: e3210.
25. 25. Yamada K, Valderrama A, Gottdenker N, Cerezo L, Minakawa N, Saldaña A, et al. Macroecological patterns of american cutaneous leishmaniasis transmission across the health areas of Panamá (1980–2012). Parasite Epidemiol Control. 2016; 1: 42-55.
26. 26. de Souza FAR, Andreoli RV, Kayano TM, Carvalho AL American cutaneous leishmaniasis cases in the Metropolitan Region of Manaus, Brazil: association with climate variables over time. Geospat Health. 2015; 10: 314-321.
27. 27. Roger A, Nacher M, Hanf M, Drogoul AS, Adenis A, Basurko C, et al. Climate and leishmaniasis in French Guiana. Am J Trop Med Hyg. 2013; 89: 564-569.
28. 28. Gómez C, Rodríguez-Morales AJ, Franco-Paredes C. Impact of climate variability in the ocurrence of leishmaniasis in Bolivia. Am J Trop Med Hyg. 2006; 75: 42.
29. 29. Aparicio M, Ortiz P. Vulnerabilidad y adaptacion de la salud humana ante los efectos del cambio climático en Bolivia. MDS-VMARNDF, PNCC PNUD, OPS/OMS-GEF. 2000.
30. 30. Salomón OD, Quintana MG, Mastrángelo AV, Fernández MS Leishmaniasis and climate change—case study: Argentina. J Trop Med. 2012: 1–11.
31. 31. Franke CR, Ziller M, Staubach C, Latif M. Impact of the El Niño/Southern Oscillation on Visceral Leishmaniasis, Brazil. Emerg Infect Dis. 2002; 8: 914-917.
32. 32. Kuhn KG. Global warming and leishmaniasis in Italy. Bull Trop Med Int Health. 1999; 7: 1-2.
33. 33. Bounoua L, Kahime K, Houti L, Blakey T, Ebi KL, Zhang P, et al. Linking climate to incidence of zoonotic cutaneous leishmaniasis (L. Major) in Pre-Saharan North Africa. Int J Environ Res Public Health. 2013; 10: 3172-3191.
34. 34. Hlavacova J, Votypka J, Volf P. The effect of temperature on Leishmania (Kinetoplastida: Trypanosomatidae) development in sand flies. J Med Entomol. 2013; 50: 955-958.
35. 35. Moo-Llanes DA, Arque-Chunga W, Carmona-Castro O, Yañez-Arenas CA, Yañez-Trujillano H, Cheverría-Pacheco L, et al. Shifts in the ecological niche of Lutzomyia peruensis under climate change scenarios in Perú. Med Vet Entomol. 2017; 31: 123-131.
36. 36. Ximenes MFFM, Castellón EG, Souza MF, Menezes AAL, Queiroz JW, Silva VPM, et al. Effect of abiotic factors on seasonal population dynamics of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae) in Northeastern Brazil. J Med Entomol. 2006; 43: 990-995.
37. 37. González C, Wang O, Strutz SE, González-Salazar C, Sánchez-Cordero V, Sarkar S. Climate change and risk of leishmaniasis in North America: predictions from ecological niche models of vector and reservoir species. PLoS Negl Trop Dis. 2010; 4: e585.
38. 38. Moo-Llanes D, Ibarra-Cerdeña CN, Rebollar-Téllez EA, Ibáñez-Bernal S, González C, Ramsey JM. Current and future niche of North and Central American sand flies (Diptera: Psychodidae) in climate change scenarios. PLoS Negl Trop Dis. 2013; 7: e2421.
39. 39. Rodriguez-Rojas JJ, Rodriguez-Moreno A, Berzunza-Cruz M, Gutierrez-Granados G, Becker I, Sanchez-Cordero V, et al. Ecology of phlebotominae sandflies and putative reservoirs hosts of leishmaniasis in a border area in Northeastern Mexico: implications for the risk of transmission of Leishmania mexicana in Mexico and the USA. Parasite. 2017; 24: 33.
40. 40. Moo-Llanes DA, Pech-May A, Ibarra-Cerdeña CN, Rebollar-Téllez EA, Ramsey JM. Inferring distributional shifts from Pleistocene to future scenarios of epidemiologically important North and Central American sandflies (Diptera: Psychodidae). Med Vet Entomol. 2019; 33: 31-43.
41. 41. Bates PA, Depaquit J, Galati EAB, Kamhawi S, Maroli M, McDowell MA, et al. Recent advances in phlebotomine sand fly research related to leishmaniasis control. Parasit Vectors. 2015; 8: 131.
42. 42. Tabachnick WJ. Nature, nurture and evolution of intra-species variation in mosquito arbovirus transmission competence. Int J Environ Res Public Health. 2013; 10: 249-277.
43. 43. Ebrahimi S, Bordbar A, Parvizi P. Genetic dynamics in the sand fly (Diptera: Psychodidae) nuclear and mitochondrial genotypes: evidence for vector adaptation at the border of Iran with Iraq. Parasit Vectors. 2013; 9: 319.
44. 44. Abad-Franch F, Monteiro FA. Biogeography and evolution of Amazonian triatomines (Heteroptera: Reduviidae): implications for Chagas disease surveillance in humid forest ecoregions. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2007; 102: 57-69.
45. 45. Jamison A, Tuttle E, Jensen R, Bierly G, Gonser R. Spatial ecology, landscapes, and the geography of vector-borne disease: A multi-disciplinary review. Appl Geogr. 2015; 63: 418-426.
46. 46. Oliveira EF, Fernandes CES, Silva EA, Brazil RP, Oliveira AG. Climatic factors and population density of Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) in an urban endemic area of visceral leishmaniasis in midwest Brazil. J Vector Ecol. 2013; 38: 224-228.
47. 47. Pérez J,Virgen A, Rojas JC, Rebollar-Téllez EA, Castillo A, Infante F, et al. Species composition and seasonal abundance of sandflies (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) in coffee agroecosystems. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2014; 109: 80-86.
48. 48. Guzman H, Tesh RB. Effects of temperature and diet on the growth and longevity of phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae). Biomedica. 2000; 20: 190-199.
49. 49. Lane RP. Geographic variation in Old World phlebotomine sandflies. In: Service MW (Ed.) Biosystematics of Haematophagous Insects (pp. 77-90). Clarendon Press, Oxford. 1988.
50. 50. Feliciangeli MD, Rabinovich J. Abundance of Lutzomyia ovallesi but not Lu. gomezi (Diptera: Psychodidae) correlated with cutaneous leishmaniasis incidence in north-central Venezuela. Med Vet Entomol. 1998; 12: 121-131.
51. 51. Salomón OD, Wilson ML, Munstermann LE, Travi BL. Spatial and temporal patterns of phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) in a cutaneous leishmaniasis focus in Northern Argentina. J Med Entomol. 2004; 41: 33-39.
52. 52. González C, Paz A, Ferro C. Predicted altitudinal shifts and reduced spatial distribution of Leishmania infantum vector species under climate change scenarios in Colombia. Acta Trop. 2014; 129: 83-90.
53. 53. Peterson AT, Soberón J, Pearson RG, Anderson RP, Martínez-Meyer E, Nakamura M, et al. Ecological niches and geographic distributions. Monographs in Population Biology 49. Princeton University Press, New Jersey. 2011.
54. 54. Quintana M, Salomón O, Guerra R, de Grosso ML, Fuenzalida A. Phlebotominae of epidemiological importance in cutaneous leishmaniasis in northwestern Argentina: risk maps and ecologic niche models. Med Vet Entomol. 2013; 27: 39-48.
55. 55. Raxworthy CJ, Ingram CM, Rabibisoa N, Pearson RG. Applications of ecological niche modeling for species delimitation: a review and empirical evaluation using day geckos (Phelsuma) from Madagascar. Syst Biol. 2007; 56: 907-923.
56. 56. Crozier L, Dwyer G. Combining population-dynamic and ecophysiological models to predict climate-induced insect range shifts. Am Nat. 167, 853-866.
57. 57. Oshaghi MA, Ravasan NM, Javadian E, Rassi Y, Sadraei J, Enayati AA, et al. Application of predictive degree day model for field development of sandfly vectors of visceral leishmaniasis in northwest of Iran. J Vector Borne Dis. 2009; 46: 247-254.
58. 58. Peterson AT, Shaw J. Lutzomyia vectors for cutaneous leishmaniasis in Southern Brazil: ecological niche models, predicted geographic distributions, and climate change effects. Int J Parasitol. 2003; 33: 919-931.
59. 59. Carvalho BM, Rangel EF, Ready PD, Vale MM. Ecological niche modelling predicts southward expansion of Lutzomyia (Nyssomyia) flaviscutellata (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae), vector of Leishmania (Leishmania) amazonensis in South America, under climate change. PLoS ONE. 2015; 10: e0143282.
60. 60. Peterson AT, Pereira RS, Neves VFC. Using epidemiological survey data to infer geographic distributions of leishmaniasis vector species. Rev Soc Bras Med Trop. 2004; 37: 10-14.
61. 61. Cai W, Wang G, Santoso A, McPhaden MJ, Wu L, Jin F-F, et al. Increasing frequency of extreme El Niño events due to greenhouse warming. Nature Clim Change. 2014: 4: 111-116.
62. 62. Galvis-Ovallos F, Espinosa Y, Gutiérrez-Marín R, Fernández N, Rodriguez-Morales A, Sandoval C. Climate variability and Lutzomyia spinicrassa abundance in an area of cutaneous leishmaniasis transmission in Norte de Santander, Colombia. Int J Antimicrob Agents. 2009; 34: 0924-8579.
63. 63. Galvis OF, Silva YRE, Fernandez N, Gutierrez R, Galati EAB, Sandoval CM. The sandfly fauna, anthropophily and the seasonal activities of Pintomyia spinicrassa (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) in a focus of cutaneous leishmaniasis in northeastern Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2013; 108(3): 297-302.
64. 64. Ximenes MFFM, Maciel JC, Jerônimo SMB. Characteristics of the biological cycle of Lutzomyia evandroi Costa Lima & Antunes, 1936 (Diptera: Psychodidae) under Experimental Conditions. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2001; 96(6): 883-886.
65. 65. Kasap OE, Alten B. Comparative demography of the sand fly Phlebotomus papatasi (Diptera: Psychodidae) at constant temperatures. J Vector Ecol. 2006; 31: 378-385.
66. 66. Rivas GBS, Souza NA, Peixoto AA, Bruno RV. Effects of temperature and photoperiod on daily activity rhythms of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae). Parasites Vectors. 2014; 7, 278.
67. 67. Benkova I, Volf P. Effect of temperature on metabolism of Phlebotomus papatasi (Diptera: Psychodidae). J Med Entomol. 2007; 44(1): 150-154.
68. 68. Becker I, Carrada-Figueroa G, Gudiño-Zayas M, González C, Berzunza-Cruz M, Rivas-Sánchez B, et al. Análisis de la leishmaniasis en México. Consulta de expertos OPS/OMS sobre la leishmaniasis visceral en las Américas. Informe Final. Brasilia, Brazil. November 23-25. 2005.
69. 69. Sánchez-García L, Berzunza-Cruz M, Becker-Fauser I, Rebollar-Téllez EA. Sand flies naturally infected by Leishmania (L.) mexicana in the peri-urban area of Chetumal city, Quintana Roo, México. Trans R Soc Trop Med Hyg. 2010; 104: 406-411.
70. 70. Instituto de Diagnóstico y Referencia Epidemiológicos. Leishmaniasis en México. [on line], http://www.indre.salud.gob.mx/interior/leishmaniasis_en_mexico.html. 2012, (Accessed on September, 2014).
71. 71. Rodriguez-Rojas JJ, Rodriguez-Moreno A, Berzunza-Cruz M, Gutierrez-Granados G, Becker I, Sanchez-Cordero V, et al. Ecology of phlebotominae sandflies and putative reservoirs hosts of leishmaniasis in a border area in Northeastern Mexico: implications for the risk of transmission of Leishmania mexicana in Mexico and the USA. Parasites. 2017; 24: 33.
72. 72. Monroy-Ostria A, Sánchez-Tejeda G. Survey of cutaneous leishmaniasis in Mexico: Leishmania species, clinical expressions and risk factors. En: Claborn D (Ed.). The epidemiology and ecology of leishmaniasis, InTech. 2017; 153-165.
73. 73. Andrade-Narváez FJ, Albertos-Alpuche NE, Canto-Lara SB, Vargas-González A, Valencia-Pacheco G, Palomo-Cetina A. Risk factors associated with CL infection and disease in the State of Campeche, Yucatan Peninsula. En: Wijeyaratne P, Goodman T (Eds.), Leishmaniasis Control Strategies. A Critical Evaluation of IDRC-supported Research, International Development Research Center MR 322e. 1992; 193-205.
74. 74. Andrade-Narváez FJ, Simmonds-Díaz EB, Aguilar-Rico S, Andrade-Narváez M, Palomo-Cetina A, Canto-Lara SB, et al. Incidence of localized cutaneous leishmaniasis (Chiclero’s ulcer) in Mexico. Trans R Soc Trop Med Hyg. 1990; 84: 219-220.
75. 75. Ibáñez-Bernal S, Durán-Luz J. An actualized catalogue of the Psychodidae (Diptera) of Mexico and their known distribution by state. Zootaxa. 2022; 5104 (3): 347-408.
76. 76. Walters LL, Irons KP, Chaplin G, Tesh RB. Life cycle of Leishmania major (Kinetoplastida: Trypanosomatidae) in the neotropical sand fly Lutzomyia longipalpis (Diptera:Psychodidae). J Med Entomol. 1993; 30: 699-718.
77. 77. Claborn DM, Rowton ED, Lawyer PG, Brown GC, Keep LW. Species diversity and relative abundance of phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) on three Army installations in the southern United States and susceptibility of a domestic sand fly to infection with Old World Leishmania major. Military Medicine. 2009; 174: 1203-1208.
78. 78. González C, Rebollar-Téllez EA, Ibáñez-Bernal S, Becker-Fauser I, Martínez-Meyer E, Peterson AT, et al. Current knowledge of Leishmania vectors in Mexico: how geographic distributions of species relateto transmission areas. Am J Trop Med Hyg. 2011; 85: 839-846.
79. 79. Centro Nacional de Programas Preventivos y Control de Enfermedades. Prevención y control de las leishmaniasis, Programa sectorial de salud 2013-2018. 2014. Mexico, D.F. pp. 68..
80. 80. Qiao H, Soberón J, Peterson AT. No silver bullets in correlative ecological niche modelling: insights from testing among many potential algorithms for niche estimation. Methods Ecol Evol. 2015; 6: 1126-1136.
81. 81. Rebêlo JMM. Episódios do El Niño e a distribuição temporal de calazar na Ilha de São Luís, Maranhão, Brasil. Cadernos de Saúde Pública. 2008; 24: 1713-1714.
82. 82. da Silva AS, Andreoli RV, de Souza RAF, Chagas ÉCDS, de Moraes DS, de Figueiredo RC, et al. Impact of El Niño on the dynamics of American cutaneous leishmaniasis in a municipality in the western Amazon. Acta Trop. 2021; 222: 106032.
83. 83. Thompson RA, Lima JWO, Maguire JH, Braud DH, Scholl DT. Climatic and demographic determinants of American visceral leishmaniasis in Northeastern Brazil using remote sensing technology for environmental categorization of rain and region influences on leishmaniasis. Am J Trop Med Hyg. 2002; 67(6): 648-655.
84. 84. Viana GMC, Nascimento MDSB, Rabelo ÉMF, Neto JAD, Júnior JRB, Galvão CS, Santos AC, et al. Relationship between rainfall and temperature: observations on the cases of visceral leishmaniasis in São Luis Island, State of Maranhão, Brazil. Rev Soc Bras Med Trop. 2011; 44(6):722-724.
85. 85. Rodriguez-Morales AJ, Herrera-Giraldo AC, Botero S, Dib JC. P244 Potential impacts of climate change and variability on cutaneous leishmaniasis epidemiology in Risaralda and Magdalena, Colombia, 1985–2002. Int J Antimicrob Agents. 2013; 42: S119.
86. 86. Valderrama-Ardila C, Alexander N, Ferro C, Cadena H, Marin D, Holford TR, et al. Environmental risk factors for the incidence of american cutaneous leishmaniasis in a Sub-Andean Zone of Colombia (Chaparral, Tolima). Am J Trop Med Hyg. 2010; 82: 243-250.
87. 87. Chaves LF, Cohen JM, Pascual M, Wilson ML. Social Exclusion Modifies Climate and Deforestation Impacts on a Vector-Borne Disease. PLoS Negl Trop Dis. 2008; 2; e176.
88. 88. Chaves LF. Climate and recruitment limitation of hosts: the dynamics of American cutaneous leishmaniasis seen through semi-mechanistic seasonal models, Ann Trop Med Parasitol. 2009; 103: 221-234.
89. 89. Aversi-Ferreira RA, Galvão JD, Silva SD, Cavalcante GF, Silva EV, Bhatia-Dey N, et al. Geographical and Environmental Variables of Leishmaniasis Transmission. In (Ed.), Leishmaniasis - Trends in Epidemiology, Diagnosis and Treatment. IntechOpen. 2014; https://doi.org/10.5772/57546.
90. 90. Palatnik-de-Sousa CB, Day MJ. One Health: The global challenge of epidemic and endemic leishmaniasis. Parasites Vectors. 2011; 4: 197.
91. 91. Rajesh K, Sanjay K. Change in global climate and prevalence of visceral Leishmaniasis. Int J Sci Res. 2013; 3(1): 1-2.
92. 92. Pigott DM, Bhatt S, Golding N, Duda KA, Battle KE, Brady OJ, et al. Global distribution maps of the leishmaniases. eLife. 2014; 3: 1-21.
93. 93. Findlater A. Climate variability and leishmaniasis in Peru: an exploratory analysis of surveillance data. Thesis. 71 p. Degree of Master of Science in Epidemiology. Department of Epidemiology, Biostatistics and Occupational Health, McGill University, Montreal. 2011.
94. 94. Rodriguez-Morales AJ, Rada L, Blanco JJ, Cabaniel G, Escalera JP. Climate and cutaneous leishmaniasis in Venezuela. 2005; Poster Session: Tropical/Travel Medicine.
95. 95. Michalsky ÉM, Fortes-Dias CL, França-Silva JC, Rocha MF, Barata RA, Dias ES. Association of Lutzomyia longipalpis (Diptera: Psychodidae) population density with climate variables in Montes Claros, an area of American visceral leishmaniasis transmission in the state of Minas Gerais, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2009; 104; 1191-1193.
96. 96. Nieves E, Oraá L, Rondón Y, Sánchez M, Sánchez Y, Rujano M, et al. Distribution of vector sandflies leishmaniasis from an endemic area of Venezuela. J Trop Dis. 2015; 3: 157.
97. 97. Peterson AT, Campbell LP, Moo-Llanes DA, Travi B, Gonzalez C, Ferro MC, et al. Influences of climate change on the potential distribution of Lutzomyia longipalpis sensu lato (Psychodidae: Phlebotominae). Int J Parasitol. 2017; 47: 667-674.
98. 98. Altamiranda-Saavedra M, Gutiérrez JD, Araque A, Valencia-Mazo JD, Gutiérrez R, Martínez-Vega RA. Effect of El Niño Southern Oscillation cycle on the potential distribution of cutaneous leishmaniasis vector species in Colombia. PLoS Negl Trop Dis. 2020; 14: e0008324.
99. 99. Ready PD. Leishmaniasis emergence and climate change. Rev Sci Tech - Int Off Epizoot. 2008; 27: 399-412.