AR_1010_RecolectaFlebotominos

Métodos de recolecta y monitoreo de adultos Phlebotominae (Diptera: Psychodidae), vectores de los agentes causales de las leishmaniasis

Eduardo A. Rebollar-Téllez1*; Sergio Ibáñez-Bernal2

1Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de Ciencias Biológicas, Departamento de Zoología de Invertebrados, Laboratorio de Entomología; 2Instituto de Ecología, A.C. (INECOL), Red Ambiente y Sustentabilidad.

Historial del artículo

Recibido: 2 feb 2022

Aceptado: 2 jun 2022

Disponible en línea: 1 ene 2023

 

 

Palabras clave

Vectores leishmaniasis, Diptera, Phlebotominae, muestreo, flebotominos.

Keywords

Leishmaniasis vectors, Diptera, Phlebotominae, sandfly sampling.

Copyright © 2023 por autores y Revista Biomédica.

Este trabajo está licenciado bajo las atribuciones de la Creative Commons (CC BY).

http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/

 

*Autor para correspondencia: Dr. Eduardo A. Rebollar-Téllez, Departamento de Zoología de Invertebrados, Laboratorio de Entomología. Av. Universidad s/n, Universidad Autónoma de Nuevo León, Cd. Universitaria, San Nicolás de los Garza, Nuevo León. C.P. 66450 .

Tel. (81) 83324714.

E.mail: eduardo.rebollartl@uanl.edu.mx

https://revistabiomedica.mx.

abstract

  1.  

Sampling and monitoring methods for adult Phlebotominae (Diptera: Psychodidae), vectors of the causative agents of the leishmaniases.

Phlebotomine sandflies are the vectors of different species of the genus Leishmania, which are the aethiological agents of the varied clinical forms of the leishmaniases. The main risk factor for transmission to humans is the contact with vectors, so the activities of vector incrimination and understanding of vectorial capacities are very important aspects in the epidemiology of disease. Therefore, it is very relevant to be able to estimate with precision the presence, abundance, biting-rate, infection-rate, age-structure, etc., to evaluate the risk for transmission of Leishmania spp. and that gathered information could be analyzed and comprehended for those decision-making personnel in relation to public health policies. However, in order for that field information to be useful to the health sector or research proposes, the population estimates would be unbiassed in relation to the captures of species of medical importance or the biological assemblage. The main objective of the present contribution is to present a descriptive review of the most common sampling and monitoring methods for phlebotomine sandflies based on published papers, highlighting field studies conducted in Mexico and discussing each sampling method for advantages and disadvantages as well as interpretations. Lastly, the general aspects of sampling and population inference are discussed, and future research perspectives are mentioned.

RESUMEN

Los flebotominos son los vectores de diferentes especies de parásitos del género Leishmania, los cuales son los agentes etiológicos de variadas formas clínicas de las leishmaniasis. El principal riesgo de transmisión a humanos es el contacto con los vectores portadores del parásito, por lo que la actividad de incriminación de vectores y el entendimiento de las capacidades vectoriales de las especies son aspectos muy importantes desde el punto de vista epidemiológico. Entonces, es de suma relevancia estimar con precisión la presencia, abundancia, tasa de picadura, tasa de infección, estructura de edades, entre otras. para evaluar los riesgos de transmisión de Leishmania spp. y que la información generada pueda ser analizada y comprendida por los tomadores de decisiones en cuanto a políticas públicas de salud. Sin embargo, para que esta información de campo sea realmente útil al sector salud o para fines de investigación, los estimadores poblacionales deben tener un mínimo de sesgo con relación a las capturas de las especies de importancia médica o bien del ensamble biológico. El principal objetivo de la presente contribución es presentar una revisión descriptiva basada en la literatura publicada sobre los métodos más comúnmente empleados en la captura y monitoreo de flebotominos, haciendo énfasis en los estudios realizados en México y con discusiones acerca de cada método en cuanto ventajas, desventajas e interpretaciones. Así como, los aspectos generales del muestreo e inferencias poblaciones, con mención de las perspectivas futuras de investigación.

INTRODUCCIÓN

Para el estudio de los flebotominos, vectores de Leishmania spp, se recomiendan los siguientes temas: morfología, biología e importancia médica (1-13), taxonomía y sistemática de Phlebotominae (14-28), obras en español (29, 30), claves de identificación (31, 32), distribución geográfica en México (33-37) y ecología química (38).

En la experiencia de los autores, preguntas recurrentes que se nos hacen son: ¿Qué tipo de trampa debo utilizar?, ¿Cuál es la mejor?, ¿Cuántas necesito?, ¿Dónde se colocan?, Las respuestas a estas interrogantes no son universales, pero es indispensable establecer con claridad los objetivos del estudio para lograr una adecuada selección de los métodos de recolecta. Si los objetivos no están bien delimitados, entonces los datos recabados no tendrán el significado biológico que se pretende elucidar. En la revisión sobre métodos de recolecta de Phlebotominae, se destaca que algunos estudios declaran a una especie como “predominante” sin haber evaluado si el método produce un sesgo en su representatividad (40).

Entonces, además del diseño de muestreo, también es importante que se tengan presentes los aspectos del funcionamiento de cada trampa. Reportar la abundancia de las especies con precisión no es algo trivial, ya que un sesgo en los muestreos podría llevar a conclusiones imprecisas. Los métodos para el estudio de campo han sido abordados por diferentes autores (6, 10, 39-41). Esta sección no pretende remplazar la consulta de las obras citadas y más bien el objetivo es el brindar una guía sobre las principales técnicas de recolecta.

Trampa embudo

Las madrigueras de pequeños mamíferos pueden ser muestreadas para determinar si en su interior están presentes flebotominos. En California, EE. UU., se usó la trampa de madriguera que consistía en un embudo, un tubo capturador y un pedazo de lona para recubrir las entradas de las madrigueras (42).

La trampa embudo está integrada por un embudo de plástico, el cual se adhiere a una botella de plástico PET (Polyethylene Terephthalate) de 2 litros (43) (Figura 1A, 1C). La trampa no utiliza atrayentes y su funcionamiento se basa en capturar las especies en las madrigueras. Estas trampas fueron empleadas para colectar Psathyromyia shannoni en Georgia, EE. UU (43, 44). También se emplearon en Campeche, México, para Brumptomyia hamata y Dampfomyia deleoni en madrigueras de armadillos (45).

Las trampas embudo son colocadas a la entrada de las madrigueras durante el día y se dejan toda la noche para revisarlas a la mañana siguiente. Los especímenes se preservan en etanol 70 %. El número capturado puede expresarse como flebotominos/noche/trampa. La ventaja de este método de colecta es que los materiales son económicos, fáciles de ensamblar y que una persona puede colocar varias trampas. La desventaja de ésta es que las capturas son bajas y no necesariamente correlacionadas con las abundancias de especies presentes en el sitio.

 

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Figura 1. Hueco de entrada a la madriguera de armadillo (A), búsqueda directa de flebotominos en sitios de reposo naturales con aspirador bucal (B), colocación de una trampa embudo (C), recolecta de adultos en sitios de reposo naturales usando una mochila aspiradora de batería recargable (D).

Búsqueda directa

La búsqueda en los sitios de reposo es muy laboriosa y una limitante es que los datos son difíciles de comparar porque no hay una estandarización. Se podría considerar como criterio de estandarización el tiempo dedicado por cada colector, pero aun esto tiene una variación inherente a la capacidad del colector. Christensen y cols., reportan la captura en sitios de reposo y se presentan los números absolutos lo cual tiene su valor, pero no hay una unidad que permita evaluar su efectividad (46), puede considerarse como una posible ventaja de la técnica, que la captura en un lugar neutral se puedan obtener distintos estados fisiológicos, lo que permitiría tener un estimador de la estructura de edades de la población. Una desventaja es el gran esfuerzo de muestreo requerido, además de que al usar un aspirador bucal estándar (Figura 1B), existe el riesgo de ingerir una plétora de partículas, que podrían alojarse en las vías respiratorias. Una solución sería usar los aspiradores bucales con filtros para partículas tipo HEPA (High Efficiency Particle Arresting) (47). También puede emplearse una mochila aspiradora motorizada (Figura 1D), la cual permite analizar lugares de reposo potenciales. Existen varias versiones de aspiradores como las mochilas operadas por baterías (48) o la diseñada por Vazquez-Prokopec y cols. (49). Las mochilas aspiradoras se han empleado en la península de Yucatán, México, aunque los resultados para estimar abundancias fueron limitados pese al gran esfuerzo de colecta (50).

Trampa Malaise

Un método de intercepción es la trampa Malaise, diseñada por René Edmond Malaise en 1937 (51). La trampa está conformada por una tela de malla en forma parecida a una tienda de campaña, con una pared interna dispuesta en cruz, que intercepta el vuelo de insectos y dada la tendencia natural que tienen de ir hacia arriba al chocar con las superficies, eventualmente pasan al vértice superior donde está localizado el frasco colector que usa como agente letal etanol 70% (52). Existen diferentes versiones, aunque un modelo popular es el diseñado por Henry Keith Townes (53- 55) (Figura 2A). Según Young y Duncan (26), la trampa Malaise en sus diferentes versiones se ha empleado poco en la recolecta de flebotominos. Un primer ejemplo fue en Sudán para monitorear la actividad de las especies de Phlebotomus spp. (56). En Brackettville, Texas, EE. UU., (57) usaron trampas Malaise para colectar dípteros y encontraron Dampfomyia anthophora, Micropygomyia califórnica, Lutzomyia diabolica, Micropygomyia oppidana, Psathyromyia texana y Micropygomyia vexator. En Minas Gerais, Brasil, se reportó la captura de 32 especímenes de siete especies (58). Young y Arias (59) mencionaron el caso de una colecta en la que una sola trampa capturó 238 individuos de 20 especies en el Rio Urubú en el Amazonas, Brasil, pero mencionaron que esa colecta fue excepcional y que lo usual es 1-30 individuos/trampa.

La ventaja de usar trampas Malaise es que son ligeras, de fácil transportación, colocación y operación. Una trampa puede dejarse en campo por varios días y al final recuperar el frasco. La desventaja de las trampas es que el número de especímenes capturados es bajo y el alto costo de las trampas (~ 300 USD). Estas trampas se han empleado poco para la captura de flebotominos, pero eso no debe representar una limitante insuperable. Con investigación en nuevos diseños tal vez se pueda mejorar su eficacia de colecta como se ha reportado con variantes de la trampa para insectos himenópteros (60).

 

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Figura 2. Trampa Malaise tipo Townes en campo para la captura de flebotominos por intercepción (foto cortesía M.C. Juana Duran Luz, INECOL) (A), trampa Shannon usada para la recolecta de hembras antropófilas atraídas a cebos humanos (B), trampa Disney la cual se usa para la recolecta de flebotominos rodentófilos (C), inspección visual de la trampa Disney después de una noche de colecta (D).

Trampas pegajosas

Este tipo de trampas usan diferentes sustratos (hojas de papel, acetatos, hojas de acrílico) sobre los cuales se adiciona aceite de ricino. Se han empleado en África (56, 61-63), islas del mar Mediterráneo (64), en medio oriente (65-67) o en la extinta Unión de Repúblicas Soviéticas Socialistas (URSS) Dergacheva (18).

El tamaño de estas trampas pegajosas es variable, pero una medida común es el tamaño de papel A4 (210 x 297 mm) y la eficiencia de captura depende de la altura de colocación y el sitio. Elnaiem y cols. en Sudán colocaron trampas pegajosas sobre termiteros abandonados para colectar Phlebotomus spp (63).

En Kenia se evaluaron paneles de polietileno de 1 x 1 m con aceite de ricino para evaluar la distribución vertical de las especies encontrando dos especies, Sergentomyia bedfordi y Sergentomyia antenatus abundantes a una altura de 1-2 m sobre el suelo (68). En un nuevo dispositivo pegajoso dispuesto en forma horizontal, Moncaz y cols., determinaron que era eficaz para atrapar Phlebotomus orientalis y discutieron que la agregación de machos está relacionada con la formación de los leks porque el CO2 con el cual se suplementaron las trampas está asociado a un olor del hospedero (69).

Los machos tienden a congregarse alrededor de esos olores emanados por los hospederos para fines de cópula con las hembras como ha sido documentado para Lutzomyia longipalpis (70). Los datos de Moncaz (69) son interesantes porque no sólo se relacionan con la eficiencia de captura, sino también con la interacción que tienen con un atrayente como CO2 y con el proceso de formación de leks.

Las trampas pegajosas se consideran un método por intercepción, lo cual implica un proceso aleatorio. No obstante, se ha señalado que las trampas pegajosas pueden tener mayor eficacia si se usan paneles de color amarillo o blanco y que la “atracción” relativa de los diferentes colores varía entre sexos y bajo diferentes condiciones de luminosidad, lo cual podría significar que los machos detectan la reflectancia de esas trampas para la formación de leks (71). Aunque se trata de especies distintas y geográficamente distantes, lo interesante es que los hallazgos podrían estar relacionados con lo reportado para Lu. longipalpis, que requieren de cierto nivel de luminosidad en las noches para la navegación (72). En Miranda, Venezuela, se comparó el número de flebotominos que ingresaban a hogares encontrando que solo el 11.8 % del total fue colectado con las trampas pegajosas (73). En Quintana Roo, México (74) observaron que paneles de plástico (220 x 280 mm) con aceite de ricino tuvieron una escasa captura. En Irak, se usaron trampas pegajosas suplementadas con luz producida por los componentes químicos contenidos en cartuchos en forma de barra que incrementaron la captura (75). Dado que en México existen zonas áridas y semiáridas, sería posible e interesante evaluar dispositivos similares.

Trampas de luz

La trampa New Jersey fue muy utilizada para mosquitos (76-79). En México, Ortega y cols., utilizaron éstas para capturar flebotominos en la cuenca del río Balsas (79). Su uso ha disminuido, quizá por la desventaja que implica el transportar estas trampas que son voluminosas. Uno de los métodos de colecta de mayor empleo, es la trampa de luz CDC (Center for Disease Control) (Figura 3 A-D). Desde su aparición (80), se ha usado con mucho éxito y sería imposible citar los artículos que reportan su uso. El diseño de la trampa consiste en un motor eléctrico, el cual activa unas aspas dentro de un cilindro de acrílico transparente y por encima del motor se encuentra un foco de 6.0 volts conectado a una batería. Existen variantes de la trampa en cuanto a si el flujo de aire es hacia abajo (down-draft) o hacia arriba (up-draft), también existen variantes que usan fotoceldas y en algunos modelos tienen un rotor programable. El lugar y altura de colocación dependerá de los objetivos del estudio, pero se pueden situar en donde no hay mucha vegetación que limite su luminosidad. En Francia se reportó para Phlebotomus ariasi que trampas CDC atraían a en distancias no mayores de 2 m, pero esto depende de las condiciones del hábitat (81). En Mérida, Venezuela se observó que la distancia de atracción de Lutzomyia youngi a una fuente lumínica 60 W fue de 6 m (82). Para flebotominos, las trampas CDC se penden a una altura entre 1.20 y 1.50 m, aunque también podrían colocarse a alturas superiores en estudios de estratificación vertical como se ha reportado en Panamá (47), Belice (83) y Brasil (84). En México el único estudio sobre estratificación vertical fue en Quintana Roo (85).

 

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Figura 3. Trampa de luz miniatura CDC para la recolecta de flebotominos adultos (A), detalle de la atracción lumínica con luz blanca incandescente (B), modelo con luz ultravioleta (UV) (C), detalle de la trampa UV en operación nocturna (D) (fotos C y D cortesía M.C. Juana Duran Luz, INECOL).

Existen trampas CDC que usan focos LED (Light Emiting Diode) de colores ya que la atracción a diferentes longitudes de onda puede resultar en diferencias en la abundancia. En Egipto se evaluaron luces LED de colores resultando en una diferencia en trampas que usaron LED rojo y cuyas colectas representaron el 55.13 % del total (86). En contraste, las trampas de luz HP (modificación de las trampas de luz CDC) (155) con luces LED verde y azul resultaron en mayor captura hacia Nyssomyia whitmani y Micropygomyia echinatopharynx en Maranhão, Brasil (87). Mientras que en Argentina se compararon las trampas CDC y las trampas REDILA (patente de Argentina), encontrando que estas trampas con luces LED ultravioleta (UV) fueron más eficaces que las trampas con luz LED blancas para Lu. longipalpis (88). En Maranhão, Brasil, se encontró que trampas de luz LED verde fueron más efectivas que las de luz LED azul para capturar Nyssomyia whitmani, Evandromyia evandroi, Micropygomyia goiana, Lutozomyia longipalpis y Bichromomyia flaviscutellata (89). Evaluaciones de trampas CDC con luz incandescente, luz LED azul y roja, realizada en Rio Grande do Norte, Brasil se encontró que con las trampas CDC LED azul se obtuvieron valores más altos del índice de Shannon-Weiner en el ambiente peridoméstico, mientras que con la luz LED roja los valores más altos fueron en la selva (90). También, se ha encontrado que la luz ultravioleta UV en trampas CDC resultó en una diferencia en la captura (91), lo cual también fue reportado con el uso de trampas y UV LED para Phlebotomus perniciosus en Italia (92). En México las trampas de luz CDC con LED de colores fueron evaluadas en Chiapas encontrando que las trampas con LED azul tuvieron una mayor captura de Lutzomyia cruciata en comparación con luz incandescente, LED blanco, amarillo, verde o rojo (93).

En Quintana Roo se evaluaron trampas CDC con luz incandescente, LED azul, blanco, rojo y verde, resultando en una mayor captura con la primera (27.81 %), seguida de LED blanco (17.46 %) y LED azul (15.68 %) (74). La atracción hacia trampas de luz no solo depende del color sino también de la intensidad lumínica como se ha demostrado con trampas HP para Lu. longipalpis, Ev. evandroi y Mi. goiana (94). En cuanto a la sensibilidad espectral, se ha demostrado para Lu. longipalpis que tenían dos picos de sensibilidad, uno en los 340 nm y otro en 520-546 nm (95).

La eficacia de colecta puede depender de la luminosidad en distintas fases de la luna. Souza y cols. (96) encontraron que las capturas en trampas CDC de Nyssomyia intermedia y Nyssomyia whitmani, estuvieron correlacionadas con la luna nueva. También se observó un patrón similar en Phlebotomus orientalis usando trampas de luz CDC en Etiopia (97) y para Sergentomyia spp en Baringo, Kenia (98). Las capturas en diferentes fases de la luna no resultaron significativas para Ny. whitmani en Minas Gerais, Brasil (99). En lo que respecta a la estructura de edades, se ha reportado (100) que hembras páridas de Phlebotomus ariasi en Francia tenían una proporción variable entre los sitios de captura con trampas CDC, por lo que esta variación podría generar muestras sesgadas. Hembras Ny. intermedia en Brasil fueron observadas que entraban más a los domicilios que Ny. whitmani (101). Dinesh y cols. (102), encontraron que el uso de trampas CDC colocadas al interior de los domicilios en Bihar, India, fueron más efectivas (67.2 %) en comparación con colectas realizadas mediante aspirados (32.8 %) para Phlebotomus argentipes. En Perú, se determinó que existía una correlación entre las colectas de trampas CDC y colectas con cebo humano para Pintomyia verrucarum y Lutzomyia peruensis (103). En Paraná, Brasil, se reportó que la presencia de fuentes de luz asociadas con los gallineros tuvo una diferencia en el monitoreo de Ny. whitmani (104).

Las trampas CDC pueden suplementarse con CO2 (105) o ácido láctico u octenol para incrementar la captura. En Italia se evaluaron trampas CDC con CO2, contra trampas pegajosas, encontraron que las trampas CDC con CO2 capturaban más Phlebotomus perniciosus y Phlebotomus mascittii (106). Mientras que, en Minas Gerais, Brasil, se encontró que las trampas de luz suplementadas con diferentes concentraciones de octenol, incrementaron la captura de Ny. intermedia y Lu. longipalpis (107. Así mismo, se demostró que Ny. neivai fue más atraída a trampas cebadas con octenol que a las trampas control (108).

Se ha encontrado que, con excepción de trampas CDC con luz incandescente y ácido láctico, ninguna otra combinación resultó significativa para la captura de Lu. longipalpis en Maranhão, Brasil (109). La ausencia de efecto sinergista de las trampas CDC con luces LED y los atrayentes químicos quizá esté relacionada con la tasa de liberación de los químicos. Existen también estudios con la feromona sexual de Lu. longipalpis (9-metil-germacreno-B) con el objetivo de determinar rangos de atracción de ésta en distintos arreglos experimentales (110-112).

La ventaja de las trampas CDC es que son de fácil transportación, operación y que una sola persona puede instalar muchas trampas, además los datos pueden ser comparables. Mientras que la desventaja es el que se no se capturen otras especies presentes en el área.

Trampa Shannon

Hace años, la captura de flebotominos usando cebos humanos estaba permitido (113), pero esta práctica ha quedado restringida por el riesgo que conllevan los colectores. El uso de la trampa Shannon cebada es un proxy para la cuantificación del número de picaduras que recibiría una persona por unidad de tiempo (114).

El diseño de la trampa, en forma de tienda de campaña rectangular sin fondo (Figura 2B), fue para capturar mosquitos, pero ha resultado de utilidad para flebotominos (115). Las personas que se ubican en su interior deben vestir ropa protectora que evite la picadura de los insectos (116). Estas personas que actúan como cebos al interior de la trampa van acumulando una serie de volátiles (por transpiración y respiración) que son atrayentes para las hembras. La trampa se sujeta por medio se sogas a árboles circunvecinos y ésta queda suspendida a unos 25-30 cm por encima del suelo. El espacio inferior permite que las hembras atraídas puedan ingresar a la trampa para que una vez adentro, se capturen con la ayuda de un aspirador entomológico. Los especímenes colectados se pueden mantener en frascos de vidrio o plástico con un recubrimiento interior de yeso, pero también es posible colocar los especímenes en jaulas Barraud (117) para su transporte. Dependiendo de los objetivos del estudio, recursos y personal disponibles se pueden operar varias trampas simultáneamente. Lo que se debe tomar en cuenta es estandarizar la forma en que se colectarán los especímenes y que las personas involucradas tengan el mismo nivel de capacitación. Es importante también que dentro de la trampa no haya luz, ya que sería difícil saber si los individuos fueron atraídos por el cebo o por la luz.

La trampa Shannon ha sido empleada en la península de Yucatán (74, 118-124), en Chiapas (125,126). Se ha determinado que las colectas con esta trampa en Quintana Roo tuvieron la mayor influencia en los estimadores de diversidad como son las curvas de rango-abundancia y las de acumulación de especies (124).

La ventaja de la trampa Shannon es que se pueden confeccionar con un presupuesto módico, ya que solo se necesita invertir en una tela blanca como popelina y una trampa costurada puede durar muchos años. Dado que el número de insectos colectados se cuantifica en función de las horas de operación de la trampa y del número de colectores, los datos se ajustan a una unidad estándar como por ejemplo el promedio de hembra/hora/persona. La desventaja de este tipo de trampa es que se requiere que haya personas colectando en las horas de actividad nocturna y no siempre es posible tener varias trampas operando simultáneamente. También resulta una desventaja que, pese a toda la posible protección de las personas colectoras, existen aún un riesgo que se lleguen a infectar de leishmaniasis. Por eso, se considera que el diseño de la trampa Shannon podría mejorarse y un posible punto de referencia sea la trampa BioDiVector (BDV) la cual fue desarrollada para mosquitos y su ventaja es que ofrece protección a los colectores (127). Una modificación de la trampa Shannon, con adecuada protección a los colectores, podría ser de gran utilidad para la evaluación de las diferencias inter-individuales en la atracción, como se ha evaluado con especies de Brasil (128, 129).

Existe la otra versión de la trampa Shannon, la cual tiene un principio de funcionamiento diferente ya que es la luz la que actúa como atrayente. Esta trampa, también confeccionada con tela, pero en lugar de ser como una tienda cerrada, más bien es una manta larga y alrededor existen unos faldones de la misma tela y sobre la parte superior se añade una fuente de luz. Los insectos se capturan con un aspirador una vez que se posan sobre cualquiera de los lados de la trampa. Este tipo de trampa usualmente se usa para colectar flebotominos en ambientes peridomiciliares. En un reporte de colecta en la municipalidad de Salta, en Argentina; Barroso y cols. (130) emplearon trampas Shannon iluminadas y encontraron 238 individuos, el 95.4 % de ellos fueron Nyssomyia neivai. En Minas Gerais, Brasil, se comparó la captura usando una trampa Shannon iluminada y trampas de Falҫao, encontrando que el número de especies y la abundancia fue mucho mayor en las primeras (87.7 %) (131). Galati y cols. (132) realizaron una modificación de la trampa Shannon iluminada, la cual consistió en usar tela de color negro y comparar la captura entre trampas iluminadas de color blanco y negro. Los resultados en Mato Grosso, Brasil mostraron un total de 801 individuos en trampa negra contra 88 con el color blanco, siendo Lutzomyia almerioi la especie más predominante (89 %). En contraste, al comparar la captura entre trampas blancas y negras, se encontró que las trampas blancas representaron el 68.25 % (133). También se observó que varias especies fueron exclusivas de las trampas blancas como Nyssomyia shawi y Psychodopygus davisi; mientras que Ps. paraensis, Psychodopygus sp. y Trichophoromyia ubiquitalis lo fueron de las trampas negras. Es posible que la diferencia en la efectividad entre las trampas blancas o negras esté asociada con los diferentes tipos de hábitats donde se evaluaron más que al efecto per se de las trampas. La trampa Shannon iluminada fue usada por Ortega y cols. en la cuenca del río Balsas en México (79).

La trampa mini-Shannon consiste en un cilindro de tela de 50 cm de diámetro, al cual se le adiciona una fuente lumínica y se suspende por medio de gancho. Cuando se evaluó en Ecuador, se encontró que colectas con la trampa mini-Shannon representaron el 28.2 %, el 17.5 % con trampas de luz CDC y el restante 54.3 % con las capturas sobre cebos humanos protegidos (134). La ventaja de la mini-Shannon es que se pueden hacer con materiales económicos, de bajo peso y fácil transporte, y la desventaja es que sus resultados indican que la captura es menor que con colectas sobre cebos humanos protegidos.

Trampas con cebos animales grandes

Para la colecta de especies no antropofílicas se han propuesto varias técnicas, entre ellas la de captura directa sobre los animales. Aunque esta técnica tiene la limitante que la interpretación del número de especímenes colectados podría estar más asociado al esfuerzo de colecta y la habilidad de los colectores. Además de considerar que si una persona está situada en proximidad al cebo animal se pueden mezclar las kairomomas animales y humanas en la pluma de olor y con ello atraer especies antropófilas y zoófilas. Se pueden usar animales grandes con la trampa Magoon la cual consiste con un pabellón de malla que se coloca por encima del animal (42, 59, 135). En México, no se han publicado estudios que hayan utilizado esta técnica.

Trampas con cebos animales pequeños

Un tipo de trampa muy utilizado para la captura de especies con cierta preferencia a alimentarse de la sangre de pequeños roedores es la diseñada por Henry L. Disney y que fue usada en estudios sobre vectores de leishmaniasis en Belice (136,137). No existe una versión comercial y los diferentes estudios han usado variantes en medidas, materiales (aluminio, lámina galvanizada), pero el principio de funcionamiento es el mismo. La trampa consiste en una base metálica de forma cuadrada (50 x 50 cm) (Figura 2C, 2D), la cual se impregna con aceite de ricino y al centro de la trampa se coloca una jaula metálica que contiene un ratón que actúa como cebo. Las trampas se colocan suspendidas a poca altura sobre el suelo (15-25 cm) y se dejan en el sitio toda la noche. A la mañana siguiente, se revisan por posibles insectos adheridos a la charola. Es importante retirar los especímenes usando una pinza entomológica de punta fina y colocar los especímenes de forma temporal en frascos con etanol al 70 %, después se puede retirar el exceso de aceite de los especímenes con un lavado en solución de jabón líquido suave (2-5 %), enjuagar en agua y luego regresar al alcohol. En México, fueron empleadas por primera vez en Campeche para colectar Bichromomyia olmeca olmeca (119).

Otros estudios (120-124), también usaron trampas Disney para la captura de especies atraídas por roedores. Lo que es importante es estandarizar la unidad que refleje el esfuerzo de muestreo para que los resultados puedan ser comparables entre sitios o en temporalidad. La ventaja de estas trampas es que colectan una fracción de la población que puede estar asociada con el ciclo enzoótico de Leishmania spp. y que se pueden obtener estimadores de infección. Una desventaja es que se necesita mantener un constante cuidado de los ratones que sirvan como cebo. También el diseño mejorado de una trampa Disney representa un área de oportunidad. En Brasil se evaluó una nueva versión de ella, la cual tuvo un 59.6 % de la colecta y con una selectividad al colectar predominantemente de Evandromyia bourrouli (52.26 %) y Bichromomyia flaviscutellata (41.4 %) (138). También se han diseñado trampas con en el mismo principio de atracción de los cebos en jaulas y cuyos componentes también requieren una charola colectora impregnada con aceite de ricino. Esta trampa se evaluó en Panamá a dos alturas como lo fueron a nivel del suelo y en el dosel (10.3-13.4 m) con las cuales, se capturaron (59.69%) especímenes de seis especies en el dosel (139). Otra trampa consiste en un cubo de 28 cm3, la cual tiene dos de sus lados con embudos fijos y dirigidos hacia el interior donde se encontraban los ratones cebo y en los otros dos lados se habían costurado dos mangas de tela para permitir la manipulación al interior de la trampa. Esta trampa fue evaluada para comparar la atracción de diferentes cebos animales y lograron capturar 1720 individuos de ocho especies, siendo Phlebotomus rodhaini (76.45 %) y Ph. heischi (28.72 %) las más abundantes (140).

Otro tipo de trampas

También existen otras trampas que se han usado en diferentes lugares. Por ejemplo: (141) en Anatolia, Turquia, (142) en Alachua, Florida, EE.UU., (143) en diversos sitios en Israel, (144) en Turquía, (145) en Aswan, Egipto, (146) en Valle Jordan, Israel, (147) al norte del mar Muerto en Jericho, Israel, (148,149) en la Provincia de Isfahan, Irán, (150) en Argentina, (151) en localidades diversas en Perú, que hacen comparaciones de trampas comerciales como las CDC, BG-Sentinel®, Mosquito Magnet X®, entre otros y que resultarían muy extenso comparar en esta sección porque evalúan la eficiencia con múltiples variables como colocación, rotación y factores como temperatura, colores, por mencionar algunas. Existen otras variaciones y un ejemplo es el diseñado en Arabia Saudita (152), el cual consiste en una armazón de paneles de plástico de 4 mm de espesor y de tamaño 23 x 31.5 cm, entre el espacio que queda en los paneles de plástico se introducen dos hojas de papel calca (90-95 g/m2) y estos paneles se colocan a la entrada de madrigueras. El aceite de ricino se impregna sobre las hojas de papel calca y como atrayente se coloca una linterna a contraluz. Con este método se obtuvo un mayor número de ejemplares en comparación con las cartulinas y aceite de ricino. En Omán, se diseñaron redes de forma rectangular de 1 x 1.5 m con una extensión de 2 m y terminando en un cilindro de 5 cm, que se monta sobre un vehículo y éste se conduce a 40 km/h por 15 km. Con este método se pudieron capturar 2,216 individuos de siete especies siendo Sergentomyia clydei, Phlebotomus alexandri y Sergentomyia tiberiadis las más abundantes (153).

En Baringo, Kenia, trampas up-draft se compararon con una trampa CDC y paneles de plástico impregnados con aceite de ricino, encontrando que los diseños up-draft capturaron 782 individuos contra 302 de la trampa CDC normal y 330 de los paneles pegajosos (154). Pugedo y cols. (155) en Minas Gerais, Brasil, realizaron una modificación de la trampa de luz CDC llamada HP, la cual compararon contra la trampa CDC encontrando que la trampa HP capturó 1312 individuos contra 379 de las trampas CDC.

En Jericho, Israel, se probaron trampas CDC con luz incandescente y luz UV y encontraron que las mayores capturas fueron con el diseño de charolas de aluminio y luz UV y las trampas CDC con luz UV (156). Las botellas pegajosas son de plástico a las cuales se les cortan la parte superior y al interior se les coloca papel impregnado con aceite de motor y estas trampas se colocan en la entrada de madrigueras. Con estas trampas se capturaron 46 individuos de Ph. papatasi (157).

Consideraciones finales y perspectivas futuras

Los métodos de colecta en esta revisión son los más comunes y existen variantes que han sido evaluadas en diferentes épocas, para distintas especies y en diferentes regiones biogeográficas. La eficiencia de cada método dependerá del entendimiento del mecanismo de operación de la trampa, así como los lugares en los que emplazan y de la serie de covariables ambientales que afectan la respuesta. Las poblaciones de una especie están constituidas por diferentes edades cronológicas, fisiológicas, con diferentes historias tróficas, reproductivas, de infección o de procesos de dispersión y que por lo tanto no todas esas fracciones son igualmente detectables en un momento dado. Lo importante es recordar dos aspectos fundamentales: 1) la detección de especies es imperfecta por principio y 2) que los parámetros poblacionales relativos al número total de especies, abundancia total o promedio, densidad, tamaño poblacional, riqueza, diversidad o prevalencia de infección serán siempre desconocidos y lo que en realidad se obtiene con las trampas son los estimadores muestrales de esos parámetros poblacionales, es decir: 17642.jpg, donde θ es el parámetro poblacional. Por eso es recomendable que se reporten los valores de error estándar e intervalos de confianza.

¿Cuáles son las perspectivas futuras?, básicamente éstas pueden abarcar dos puntos importantes: 1) es necesario invertir en el desarrollo y evaluación de métodos de muestreo para mejorar la detección de las especies considerando que los ambientes ecológicos son heterogéneos y 2) que los métodos de muestreo también podrían generar información sobre la historia natural de las especies.

AGRADECIMIENTOS

Eduardo A. Rebollar-Téllez recibió financiamiento de los proyectos Paicyt (CN1186-20, CN1564-21, UANL) para poder realizar los recientes trabajos de campo. Sergio Ibáñez-Bernal recibió el apoyo del proyecto INECOL-10816.

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